Teste do hidrogênio no ar expirado na pesquisa de enteropatia ambiental em crianças moradoras em favela

Cesar Jairo Reis¹ , Mauro Batista de Morais² , Ulysses Fagundes Neto³

¹Doutor em Pediatria, ²Professor Associado, ³Professor Titular

Disciplina de Gastroenterologia Pediátrica
Escola Paulista de Medicina
Universidade Federal de São Paulo

Resumo

Objetivo: Avaliar o teste do hidrogênio no ar expirado com lactulose ou glicose na caracterização de sobrecrescimento bacteriano associado à enteropatia ambiental assintomática em crianças moradoras em favela.

Casuística: Foram estudadas 50 crianças em idade escolar entre as moradoras na favela Argolo Ferrão, periferia da cidade de Marília no interior do estado de São Paulo. O grupo controle foi constituído por 50 crianças selecionadas em uma clínica particular.

Métodos: O teste do hidrogênio no ar expirado foi realizado em dois dias diferentes, utilizando-se lactulose (10 g) ou glicose (50 g). Foram coletadas amostras de ar expirado antes e após 15, 30, 45, 60, 90, 120 e 180 minutos após a administração da lactulose ou glicose. Sobrecrescimento bacteriano foi caracterizado quando ocorreu aumento na concentração de hidrogênio no ar expirado ≥ 20 ppm até a amostra coletada aos 60 minutos do teste. O peso e a estatura foram relacionadas aos valores de referência do NCHS - National Center for Health Statistics.

Resultados: Produção de hidrogênio foi maior após a ingestão de lactulose do que da glicose. Sobrecrescimento bacteriano foi constatado em 37,5% das crianças moradoras na favela e em 2,1% do grupo controle (p<0,001). As crianças da favela apresentaram escores Z de peso-idade, estatura-idade e índice de massa corpórea inferiores aos do grupo controle.

Conclusão: O teste do hidrogênio no ar expirado com a lactulose apresentou maior positividade do que com a glicose. As crianças moradoras na favela apresentaram maior proporção de sobrescrescimento bacteriano, ao que tudo indica, secundário à enteropatia ambiental.

(250 palavras)

Introdução

Enteropatia ambiental é uma síndrome que se caracteriza por um conjunto de alterações inespecíficas do intestino delgado, funcionais e morfológicas, com ou sem exteriorização clínica, reversíveis espontaneamente com a mudança do ambiente, no sentido de melhores condições de vida, especialmente no contexto da qualidade e segurança dos alimentos e do saneamento ambiental^(1,2). Esta entidade clínica deve ser entendida como uma doença da sociedade, que acomete a saúde e a qualidade de vida de inúmeras pessoas, crianças e adultos, que vivem em condições ambientais inapropriadas^(1,2). O reconhecimento da enteropatia ambiental, iniciou-se na década de 1960, na época conhecida por enteropatia tropical. Nesta década vários estudos realizados em países tropicais mostraram que indivíduos adultos sem manifestações clínicas gastrintestinais apresentavam diminuição da altura das vilosidades e aumento do infiltrado linfoplasmocitário na lâmina própria do intestino delgado, além de redução na capacidade de absorção da D-xilose, ao serem comparados com indivíduos adultos sadios moradores em países desenvolvidos⁽³⁾. A vinculação da enteropatia ambiental com o ambiente ficou bem estabelecida com o estudo de indianos e paquistaneses que migraram para países desenvolvidos e apresentaram reversão espontânea das anormalidades intestinais⁽⁴⁾. No Brasil, as primeiras descrições da enteropatia ambiental, nas suas formas sintomática^(5,6) e assintomática⁽⁷⁾, datam da década de 1980. Uma das características da enteropatia ambiental, provavelmente envolvida na gênese das anormalidades da mucosa intestinal, é o sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado. O sobrecrescimento bacteriano, caracteriza-se pela presença de bactérias da flora colônica no intestino delgado, pode provocar diarréia, desnutrição, má absorção de proteínas, carboidratos, gorduras e vitaminas^(8,9,10). A cultura do fluido duodeno-jejunal é o método direto para o diagnóstico do sobrecrescimento bacteriano. Vale ressaltar que sobrecrescimento bacteriano pode estar presente em outras condições clínicas além da enteropatia ambiental como a síndrome do intestino curto com perda ou não da válvula íleo-cecal, gastrectomia parcial com vagotomia, esclerose sistêmica, doença de Crohn, entre outras^(8,9,10).

O teste do hidrogênio no ar expirado constitui uma opção para a caracterização do sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado. Tem como base a determinação do hidrogênio no ar expirado resultante da ação fermentativa da flora bacteriana sobre carboidratos presentes na luz intestinal^(8-15). Dentre suas vantagens, destacam-se o caráter não invasivo, o menor custo e a possibilidade de ser utilizado em estudos desenvolvidos na comunidade^(16-18). Em geral, a lactulose é utilizada como substrato para o diagnóstico de sobrecrescimento bacteriano com o emprego do teste do hidrogênio no ar expirado, no entanto, a glicose também é recomendada por certos autores⁽¹⁹⁾.

O objetivo deste artigo foi utilizar o teste do hidrogênio no ar expirado, utilizando a lactulose e a glicose como substratos, para a caracterização do sobrecrescimento bacteriano associado à enteropatia ambiental assintomática em crianças moradoras em favela.

Casuística e Métodos

Casuística

Foram incluídas no estudo 50 crianças com idade entre 5 e 10 anos e 11 meses, selecionadas ao acaso, entre as moradoras na favela Argolo Ferrão, localizada na periferia da cidade de Marília, região oeste do Estado de São Paulo. As habitações destas crianças não dispunham de água encanada ou sistema de esgoto. Como critérios adicionais de inclusão exigiu-se: 1. Ausência de qualquer manifestação clínica gastrintestinal nos últimos 30 dias; 2. Não ter feito uso de antibiótico nos 15 dias anteriores aos testes do hidrogênio no ar expirado. Foi constituído um grupo controle por 50 crianças, selecionadas por sorteio em uma clínica particular situada na cidade de Marília. As residências das crianças do grupo controle eram providas de água encanada tratada e recolhimento de esgoto através da rede pública. As crianças deste grupo foram pareadas por sexo e idade com as crianças moradoras na favela. Exigiu-se, também, ausência de manifestações clínicas gastrintestinais e não utilização de antibióticos nos 15 dias que antecederam a realização dos testes respiratórios.

Teste hidrogênio no ar expirado após ingestão de lactulose ou glicose

Nos 2 dias anteriores aos exames, as crianças foram orientadas para evitar o consumo de alimentos ricos em fibras que se associam com maior fermentação na luz intestinal⁽¹⁴⁾. Antes de cada exame, realizou-se a higiene da cavidade oral com clorhexidine a 0,5%, para eliminar a possibilidade do pico precoce de hidrogênio associado com a ação das bactérias da boca sobre os carboidratos utilizados no teste⁽²⁰⁾.

Após jejum de 8 horas, o teste foi iniciado pela coleta do ar expirado basal (amostra de jejum). A coleta foi realizada com dispositivo “no rebreathing valve set up”, da Quintron Instrument Co. Inc., Menomonee Falls, Wisconsin, que consiste em um intermediário com uma válvula interna que permite a passagem do ar por uma única via, sem retorno. Na extremidade de entrada, um bocal adaptado ao intermediário é perfeitamente acoplado à boca da criança, enquanto que o outro extremo do intermediário contém um saco de 250 ml, hermeticamente fechado e que possui apenas uma válvula para transferência de alíquotas da amostra de ar para seringas de polietileno com capacidade de 50 ml às quais se conectava uma torneira de plástico. Esta torneira era fechada antes da desconexão com o saco coletor para que impedisse trocas gasosas com o ar atmosférico.

No primeiro dia de exame, após a coleta da amostra de ar expirado em jejum, foram administrados por via oral 50 gramas de glicose (certificado de pureza: Galena Química e Farmacêutica) diluídas em 250 ml de água filtrada. Foram coletadas amostras de ar expirado após 15, 30, 45, 60, 90, 120 e 180 minutos após o término da administração da glicose.

No segundo dia de exame, com intervalo de pelo menos 72 horas em relação ao primeiro teste respiratório, foram administrados por via oral 10 gramas de lactulose (Merrel Dow Pharmaceuticals, Inc., Cincinnati, Ohio) na forma de xarope (volume de 15 ml).

As amostras de ar expirado foram analisadas em um cromatógrafo de gás Quintron Microlyser modelo 12i (Quintron Instrument Co. Inc., Menomonee Falls, Wisconsin). A calibragem do cromatógrafo com gás padrão QuinGás Standart (Quintron Instrument Co. Inc., Menomonee Falls, Wisconsin) foi feita no início e repetida várias vezes durante a análise das amostras. O resultado foi expresso em partes por milhão (ppm).

Interpretação do teste do hidrogênio no ar expirado com glicose e lactulose

O teste foi considerado indicativo de sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado quando a concentração de hidrogênio no ar expirado até a amostra coletada aos 60 minutos apresentou elevação, em relação à amostra em jejum, igual ou maior que 20 ppm^(8-15).

Foram considerados não produtoras de hidrogênio as crianças que não apresentaram, em relação ao jejum, elevação na concentração de hidrogênio igual ou maior que 10 ppm em qualquer uma das amostras de ar expirado coletadas até 180 minutos após a ingestão da glicose ou lactulose^(8-15).

Avaliação do peso e estatura

Os dados antropométricos das crianças foram obtidos antes da realização do primeiro teste do hidrogênio no ar expirado. As meninas foram pesadas de maiô e os meninos de short.

Para aferição do peso foi utilizada uma balança mecânica, marca Filizola, com capacidade para 150 Kg e sensibilidade de 100 g. Para a mensuração da estatura foi empregado o antropômetro acoplado à balança com mensuração até 190 cm e sensibilidade de 0,5 cm.

Os valores de peso e estatura foram utilizados para o cálculo dos escores Z de peso para a idade, estatura para a idade e do índice de massa corpórea calculados pelo programa EPI-INFO 6.0 que utiliza como referência a tabela do NCHS - National Center for Health Statistics⁽²¹⁾. Como valor de corte, para caracterização de déficits de peso-idade, estatura-idade e índice de massa corpórea foi utilizado o limite de -2,0 desvios-padrão conforme recomendado pela Organização Mundial de Saúde⁽²²⁾.

O programa Sigma Stat for Windowns foi utilizado para os cálculos dos testes estatísticos⁽²³⁾, sendo considerado o nível de significância de 5% (0,05%). Os testes utilizados são apresentados em conjunto com os resultados.

Resultados

A média e o desvio-padrão da idade das crianças moradoras na favela foi igual a 89,0±20,1 meses e no grupo controle foi 87,5±20,5 meses (teste t de Student, p>0,05). Quanto ao gênero, em ambos os grupos 25 eram do sexo masculino e 25 do feminino. Foram excluídas do estudo duas crianças moradoras na favela e duas do grupo controle por não serem produtoras de hidrogênio.

Na Figura 1 são apresentados os valores médios da concentração de hidrogênio nas amostras de ar expirado coletadas em jejum e aos 15, 30, 45, 60, 90, 120, 150 e 180 minutos após a ingestão de glicose ou lactulose, nos grupos de crianças moradoras na favela e controle. Na Tabela 1 são apresentadas as áreas sob a curva do hidrogênio após a administração da lactulose ou da glicose, nos grupos de crianças moradoras na favela ou controle. Constata-se que a produção de hidrogênio expressa pela área sob as curvas individuais revelou que as crianças moradoras na favela produzem maior quantidade de hidrogênio tanto na primeira hora, presumivelmente no intestino delgado, como entre os 60 e 180 minutos, período no qual a produção do hidrogênio deve ter ocorrido predominantemente no intestino grosso. Considerando, ainda, os valores individuais das áreas sob a curva nos testes do hidrogênio no ar expirado, constatou-se que, com o emprego da glicose, o coeficiente de Spearman mostrou correlação estatisticamente significante entre a produção de hidrogênio nos primeiros 60 minutos do teste e entre os 60 e 180 minutos, tanto no grupo de crianças moradoras na favela (r=+0,788; p=0,000) como no grupo controle (r=+0,825; p=0,000). Com o emprego da lactulose, estes valores foram: r= +0,412; p=0,003 no grupo controle e r=+0,575; p=0,000 no grupo de crianças moradoras na favela.

Levando-se em consideração os resultados individuais do teste do hidrogênio no ar expirado, sobrecrescimento bacteriano, caracterizado por elevação da concentração de hidrogênio maior ou igual a 20 ppm em relação ao jejum nas amostras de ar expirado coletadas até 60 minutos, depois da ingestão da lactulose, foi constatado em 18 (37,5%) das 48 crianças moradoras na favela e em apenas 1 (2,1%) das 48 crianças do grupo controle, sendo a diferença estatisticamente significante de acordo com o teste do Qui-quadrado (p<0,001). Apenas 4 crianças apresentaram elevação da concentração do hidrogênio no ar expirado maior do que 20 ppm na primeira hora após a ingestão de glicose, 2 do grupo de crianças moradoras na favela e 2 do grupo controle. Apenas uma destas 4 crianças apresentou sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado pelo teste respiratório após a administração de lactulose. Na Tabela 2 são apresentados os dados antropométricos das crianças moradoras na favela, segundo a caracterização ou não de sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado com o teste de hidrogênio no ar expirado com a lactulose. Em relação ao grupo controle, as crianças do grupo de moradoras na favela apresentaram médias inferiores de escores Z de peso-idade, estatura-idade e índice de massa corpórea. Dentro das crianças moradoras na favela, não se observou diferença entre os indicadores antropométricos segundo a presença ou não de sobrecrescimento bacteriano.

Discussão

O teste do hidrogênio no ar expirado pode ser utilizado em estudos na comunidade, representando uma alternativa simples, de baixo custo e não invasiva para a pesquisa do sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado. A produção de hidrogênio pela fermentação bacteriana de carboidratos é o fundamento deste teste. Considera-se que o aumento da concentração de hidrogênio na primeira hora após a ingestão do carboidrato indica a ocorrência de produção de hidrogênio no intestino delgado, ou seja, a existência de sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado quando a elevação de hidrogênio em relação ao valor basal em jejum for maior ou igual a 20 ppm^(8-15). Por sua vez, o hidrogênio eliminado após uma hora do início do teste indica a fermentação do carboidrato não absorvido no cólon, que é encontrada nos indivíduos que possuem flora produtora de hidrogênio. Deve ser lembrado que o tempo de trânsito oro-cecal das soluções aquosas de carboidratos utilizadas no teste é menor do que os observados com refeições de alimentos sólidos. No presente estudo, foram utilizados dois tipos de açúcares, lactulose e glicose, como substratos para a fermentação bacteriana na luz intestinal. A inspecção da Figura 1 mostra que nos dois grupos estudados a produção de hidrogênio foi maior após a ingestão da lactulose. O grupo de moradores em favela produziu maior quantidade de hidrogênio do que o grupo controle até a amostra coletada aos 150 minutos do teste. Na Tabela 1, a área sob a curva mostra que nos primeiros 60 minutos, que reflete a produção de hidrogênio no intestino delgado, foi 1,7 vezes maior, de acordo com o valor da mediana, no grupo de moradores na favela em relação ao grupo controle. Entre os 60 e 180 minutos do teste, a mediana da área sob a curva das crianças moradoras na favela foi 1,5 vezes maior do que no grupo controle. A maior produção de hidrogênio pelas crianças moradoras na favela sugere que tanto no intestino delgado como no cólon exista maior quantidade de bactérias fermentadoras em relação ao grupo controle. A relação entre a produção de hidrogênio no intestino delgado e cólon foi avaliada pelo coeficiente de Spearman que mostrou correlação estatisticamente significante tanto no grupo de crianças moradoras na favela (r=+0,41) quanto no grupo controle (r=+0,56). Este aspecto não tem merecido muita atenção na literatura. Silva⁽²⁴⁾ observou que crianças com sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado, utilizando a cultura da secreção duodenal, apresentam maior produção colônica de hidrogênio após a ingestão de lactulose do que crianças sem sobrecrescimento bacteriano, concordando com os resultados do presente estudo.

Quando a glicose foi utilizada como substrato a produção de hidrogênio foi similar nos dois grupos e menor do que a produzida após a ingestão de lactulose (Figura 1). Este dado poderia ser esperado uma vez que a glicose administrada em solução aquosa é rapidamente absorvida, não havendo oportunidade para que a flora bacteriana realizasse sua fermentação. Analisando os dados mostrados na Tabela 1, constata-se que nos dois grupos, de acordo com a área sob a curva, a produção de hidrogênio foi maior após a ingestão de 10 gramas de lactulose do que após a ingestão de 50 gramas de glicose, tanto na primeira hora do teste como no período entre 60 e 180 minutos após a ingestão dos carboidratos. No entanto, o teste de Wilcoxon não revelou diferença estatística na primeira hora nas crianças do grupo controle, enquanto no grupo de crianças moradoras na favela, a mediana da área sob a curva na primeira hora após a ingestão de lactulose (588,8 ppm.minuto) foi estatisticamente superior à produção após a ingestão de glicose (307,5 ppm.minuto), indicando que nas crianças moradoras na favela ocorreu fermentação no intestino delgado. Fato interessante foi a maior correlação entre a produção de hidrogênio no intestino delgado e cólon, tanto no grupo de moradores da favela (r=+0,79) como no grupo controle (r=+0,83), após a ingestão de glicose em relação aos coeficientes obtidos após a ingestão de lactulose. No entanto, não encontramos explicação para este resultado, exceto, se a produção do hidrogênio foi independente da presença da glicose na luz intestinal, ao contrário do que ocorreu com a lactulose. É provável que a glicose tenha maior utilidade em grupos específicos de pacientes, como naqueles com intestino curto que podem apresentar sobrecrescimento bacteriano com maior número de microorganismos e má absorção de glicose, conforme a experiência de Vanderhoff et al.⁽¹⁹⁾ em pacientes com intestino curto.

Para a caracterização de sobrecrescimento bacteriano, os resultados obtidos com a lactulose foram, ao que tudo indica, mais adequados do que os obtidos com a glicose. Deve ser ressaltado que, como qualquer outro teste diagnóstico, o teste do hidrogênio no ar expirado apresenta número variável de resultados falsos positivos e negativos^(8-15,24). No entanto, na avaliação de grupos da comunidade, em função de seu caráter não invasivo e de sua exeqüibilidade, constitui importante subsídio para a pesquisa de sobrecrescimento bacteriano. Em nosso estudo, sobrescrescimento bacteriano foi caracterizado em 37,5% das 48 crianças moradoras em favela e em 1 (2,1%) das 48 crianças do grupo controle. São poucos os estudos realizados pesquisando sobrecrescimento em comunidades. Pereira et al. (1991)⁽¹⁶⁾ estudaram 340 crianças com menos de 5 anos de idade, em uma vila da Austrália e encontraram sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado em 27,2% desta população, utilizando o teste do hidrogênio no ar expirado após a administração de lactulose. No Brasil, foram realizados alguns estudos utilizando o teste do hidrogênio no ar expirado após a ingestão de lactulose para caracterizar sobrecrescimento bacteriano. Em estudo anterior, também realizado na cidade de Marília⁽¹⁷⁾, foram avaliados 83 escolares moradores na zona rural, zona urbana ou em favela. Sobrecrescimento bacteriano foi caracterizado em 7,2% das crianças investigadas sendo a proporção de sobrecrescimento bacteriano nas crianças morados em favela (18,2%) estatisticamente superior à das crianças que não moravam em favela. Outro estudo⁽¹⁸⁾ realizado em uma reserva indígena no Mato Grosso do Sul mostrou sobrecrescimento bacteriano em 11,5% das 252 crianças estudadas. É possível que este valor seja subestimado, uma vez que, neste projeto⁽¹⁸⁾ foi utilizada dose de 5 gramas de lactulose ao invés de 10 gramas usada nos demais estudos citados.

Na Tabela 2 comparou-se o estado nutricional das crianças estudadas de acordo com o grupo e a presença ou não de sobrecrescimento bacteriano. Constou-se que as crianças moradoras na favela apresentavam escores Z peso-idade, estaura-idade e do índice de massa corpórea inferiores ao do grupo controle. No entanto, não se constatou diferença entre as crianças moradoras na favela com e sem sobrecrescimento bacteriano.

Sobrecrescimento bacteriano do intestino delgado pode ser secundário a inúmeras causas, mas nas crianças moradoras na favela deve fazer parte da enteropatia ambiental que se associa, também, com diminuição da absorção intestinal da D-xilose e diminuição das alturas das vilosidades intestinais além de aumento do infiltrado linfo-plasmocitário da lâmina própria. A associação entre enteropatia ambiental e desnutrição energético-protéica vem sendo constatada desde suas descrições iniciais^(1-3), mas a vinculação causa e efeito não é fácil de se estabelecer, uma vez que, a alimentação dos grupos com enteropatia ambiental, em geral, é inadequada do ponto de vista qualitativo e quantitativo. O fato de não ter sido constatada associação entre sobrecrescimento bacteriano e maior déficit antropométrico (Tabela 2) não descarta a possibilidade da enteropatia ambiental ser um fator agravante da condição nutricional. Vale ressaltar, que ao longo do tempo, a gravidade das anormalidades da enteropatia ambiental podem sofrer oscilações, conforme estudos clássicos realizados na Índia⁽³⁾, inclusive no próprio sobrecrescimento bacteriano do intestino delgado. Assim, as crianças moradoras na favela constituiriam um grupo homogêneo mas, por ocasião do estudo, uma parcela não apresentava naquele momento sobrecrescimento bacteriano no intestino delgado vinculado à enteropatia ambiental assintomática. A Favela Argolo Ferrão onde foi realizado o presente estudo, não difere em nada das favelas instaladas em outras cidades brasileiras, onde um meio ambiente nefasto pode acarretar graves influências sobre o ser humano, mais particularmente sobre a criança. Vale ressaltar que no Brasil, em face às grandes desigualdades sócio-econômicas, as favelas têm crescido vertiginosamente em todas as cidades. A desnutrição está intimamente relacionada com a pobreza em geral e estruturas sociais e institucionais inadequadas e seus efeitos são agravados pelas enfermidades infecciosas e falta de higiene⁽²⁵⁾. A importância do meio ambiente e do nível sócio-econômico no que diz respeito ao estado nutricional da população que aí vive, é enfatizada há muito tempo^(26,27).

Em conclusão, o teste do hidrogênio no ar expirado após a ingestão de lactulose apresentou maior positividade do que quando a glicose foi utilizada como substrato. Nas crianças moradoras na favela foi possível constatar elevada proporção de sobrescrescimento bacteriano em relação ao grupo controle, ao que tudo indica, como parte da enteropatia ambiental. Para finalizar, deve-se reiterar que as anormalidades da enteropatia ambiental podem apresentar reversão em melhores condições de saneamento básico e higiene ambiental⁽⁴⁾.

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Tabela 1 - Mediana e percentis 25 e 75 das áreas sob a curva nos testes de hidrogênio no ar expirado após a administração de glicose e lactulose para o grupo de crianças moradoras em favela e do grupo controle na primeira hora do teste e entre 1 e 3 horas

September 2006 Volume 10 Number 3

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